一个神秘的名叫珠露露（ジュルル）的婴儿突然出现在少女们身边，最先发现她的真中啦啦因为各种原因自然而然地成为了她的母亲，暂时照顾她，升级为“妈妈”。此外，新系列中还将出现一个神秘三人偶像组合。分别是珠音，花音，日音。
“你能，和我组一辈子乐队吗？” 高一的春末。羽丘女子学园里的学生基本上都组好了乐队， 推迟入学的爱音也在为了能尽快融入班级而急忙寻找乐队成员。 在这时候，知道「羽丘的小怪人」灯还没组乐队之后， 爱音不由自主地向她搭话…… 遍体鳞伤且蓬头垢面的，我们的“音乐（呐喊）”。 不畏迷茫，纵使迷茫亦要前行。
真城最高（阿部敦 配音）是一个在绘画方面极有天赋的少年，年纪虽小却已经获得了大臣的认可和赏识。可是，从事漫画行业的叔叔之死让他放弃了创作漫画的梦想，封闭起心灵，过起了得过且过的放浪生活，直到好友高木秋人（日野聪 配音）出现在了他的面前。 秋人的梦想是成为一名漫画家，可是，在文学创作上独树一帜他却对漫画一窍不通，在得知了高城的过去后，他向高城发出了邀请：“我写剧本，你创作，让我们成为漫画家吧！”虽然高城心里有千百个不情愿，无奈自己暗恋同班同学亚豆美保（早见沙织 配音）的把柄抓在秋人手上，就这样，两人踏上了成为漫画家的修罗之路，而高城对漫画的热爱也慢慢的被重新点燃了。
过去，在被称作冬木的城市曾举行过由七位魔术师与英灵参加的“圣杯战争”。 然而趁着第二次世界大战的混乱，“某位魔术师”强行夺走了圣杯—— 数十年过去，千界树一族高举那个圣杯为象征，叛离了魔术协会，宣布独立。 愤怒的魔术协会派遣了刺客，但他们却遭到了召唤出的Servant的反击。 ——对抗Servant的是Servant。 ——“圣杯战争”的系统被变更，前所未有的七对七规模的战争爆发了。 因此，以罗马尼亚的图利法斯为舞台，空前绝后的规模的战争——“圣杯大战”拉开了帷幕。
很偶然的情况下，蜜蜜露碰到了传闻中的司，但却发现司是个很难相处的人，而且在他身边的怪物更伤害了不少玩家。在数次接触后，蜜蜜露了解到司的遭遇和状况后，并愿意成为他的朋友……昂，也开始注意到司…… 司被红衣骑士团定为危险人物，尽管昂竭力阻止，但司最终被制服并压入地牢……与昂的倾诉后，司对昂产生了信任和依赖的感觉……而此时，怀着不良意图的楚良正前往救司…… 帮助司的希望被寄托在一些破碎的线索上。经过整理，BT解开曙光之眼的迷题，通向被遗忘的场所的门出现……在颠倒的空间里，司、贝尔和蜜蜜露遇见了语无伦次的哈罗露得修维克，但却得不到任何解释而失望……此时空间开始崩塌，在逃跑时，司被杀了…… 尽管司并没有消失，但受到沉重打击的他再次选择了逃避。在迷惑、怯懦下停滞不前的司，得到朋友的鼓励和支持，终于重新振作。昂更为了司的事，与银汉不和，最后导致了骑士团的解散……而失去保护的昂，遭到了攻击……“为什么你会在这里？”“因为我觉得在这里的话，就能见到你。”司搂着昂遍体鳞伤的身体……昂哭了…… 司带昂去见哈罗露得修维克口中的“她”（亚尔拉），但却发现她消失了……在昂离开后，由于背叛了“她”，司的精神被摧毁了……而另一面，贝尔找到了艾尔巴帮忙，当再次与哈罗露得修维克相遇后，昂意外地得知司是令亚尔拉苏醒的关键…… 到了约定的时间，艾尔巴开启了通往最后战场的传送门……而神智恢复后的司，又一次失去了信心。但当听克里姆说了昂的事后，司在苦苦等待的昂的面前出现了……跟着，他们步入了传送门……
真央等人毕业后的春假，以及随后樱花绽放的季节。在差不多该开始新学期的时候，京夜又一次被塞入了袋子里。而当他从袋子里爬出来时，发现自己来到了一个同GJ部活动室一模一样的房间。但京夜从窗户看到的景色，居然是纽约！
